Il progetto ha attirato su di sé molte critiche da parte di analisti strategici e personale militare [57]. Tra i detrattori, il mezzo si è da tempo guadagnato il degradante soprannome di "Fiasco 35" [58]. Tra gli altri, la RAND Corporation, una società di analisi strategiche che collabora a stretto contatto col Dipartimento della Difesa statunitense, ha apertamente criticato l'F-35: prima è trapelato che,
secondo le simulazioni effettuate dalla società statunitense, l'F-35 non sarebbe in grado di competere con il russo Su-35 in un combattimento aereo [59], poi un analista della stessa società ha dichiarato che l'F-35 "non è in grado di virare, né di salire di quota, né di accelerare" [60], mentre il progettista Pierre Sprey, padre degli aerei A-10 e F-16, ha affermato in una intervista televisiva che l'
F-35 è "pesante e poco reattivo" [61]. Dello stesso tenore sono le critiche avanzate da un gruppo di piloti statunitensi, che hanno provato in volo il mezzo; e l'hanno definito "per niente stellare"[62]. Il loro rapporto ufficiale redatto il 15 febbraio 2013[63] offre un ritratto desolante del mezzo:
il rapporto ha individuate ben otto aree di grave rischio (la visibilità, l'interfaccia tra gli apparati di bordo e il pilota, il sistema radar, l'apparato di proiezione dei dati nel casco del pilota...), tali da suggerire addirittura una nuova progettazione del velivolo.
Sempre riguardo alle presunte prestazioni in combattimento del velivolo, il maggiore Richard Koch dell'USAF, capo dell'ufficio di superiorità aerea del "USAF Air Combat Command", ha dichiarato:
"mi sveglio la notte con i sudori freddi al pensiero che l'F-35 avrà solo due armi per la superiorità aerea" [64]. La Lockheed Martin ha contestato le critiche alla sua creatura [60], dichiarando tra l'altro che "la superiorità nell'elettronica di cui gode l'F-35 rispetto agli altri velivoli può risultare più importante che la manovrabilità in future missioni" [65]. Dopo la capacità di combattimento, le critiche più diffuse si sono riversate sulla
scarsa autonomia di volo, da alcuni ritenuta insufficiente per conflitti su larga scala come un'ipotetica azione contro altri paesi [66].
All'allungarsi dei tempi di sviluppo non sono potute mancare le critiche ai costi del progetto, che la rivista specialistica "World Military Affair" ha imputato alla discutibile scelta di cercare di creare un unico aereo per tre differenti ruoli operativi [67].
I dubbi sugli elevati costi di progetto si sono aggiunti a quelli sui costi unitari di produzione[61] e di manutenzione, che la marina statunitense ha stimato essere del 30%-40% superiori a quelli dei caccia attualmente in uso[68]. Ultimo in ordine di tempo, il Tenente Generale dell'USAF Christopher Bogdan ha apertamente accusata l'azienda di voler "spremere ogni centesimo" dal governo degli Stati Uniti per questa commissione[69].